次生代谢产物是植物防御植食性昆虫为害的重要武器，目前在不同植物中已经鉴定出很多抗虫相关次生代谢产物，这些化合物大都作用于害虫本身。而内共生菌普遍存在于昆虫体内，是许多昆虫生长发育和繁殖的重要“帮手”，植物次生代谢物是否可以作用于这些内共生菌还从未报道。
近日，浙江大学昆虫科学研究所娄永根/李冉团队在国际知名期刊PNAS上发表了题为“Sakuranetin protects rice from brown planthopper attack by depleting its beneficial endosymbionts”的研究论文，阐述了水稻抗褐飞虱的一种新机制。
褐飞虱是水稻上的首要害虫，严重影响水稻的产量。课题组近五年来聚焦水稻JA信号途径介导的抗虫性研究，在前期的研究中已经发现，褐飞虱为害显著激活水稻JA途径，并且JA正调控水稻对褐飞虱的抗性（Xu et al., 2021, New Phytologist）。进一步研究发现JA-Ile、JA-Val和JA-Leu三种茉莉酸氨基酸螯合物都是有活性的JA信号分子，通过和COI受体蛋白的互作调控水稻对褐飞虱的抗性（Fu et al., 2022, Plant Cell and Environment）。除了COI1a和COI1b以外，有活性JA也可以和COI2结合。COI1和COI2都参与水稻对褐飞虱的抗性，但不同受体调控的下游防御途径有所不同（Wang et al., 2023, New Phytologist）。
为了更进一步明确JA如何参与水稻对褐飞虱的抗性，课题组关注到了一种JA调控的类黄酮类次生代谢产物——樱花素（sakuranetin）。褐飞虱为害可以显著激活水稻樱花素合成基因NOMT的表达，并且在褐飞虱危害部位积累大量的樱花素。通过基因编辑构建了NOMT敲除突变体，突变体丧失了樱花素的合成能力，并且表现出对褐飞虱的抗性减弱。樱花素被广泛认为是一种水稻的抗毒素，主要参与水稻对病原菌的抗性。鉴于内生菌在半翅目昆虫中发挥的重要作用，作者猜测樱花素是否可以作用于内共生菌来影响褐飞虱。对取食nomt突变体和野生型植株的褐飞虱虫体进行扩增子测序表明，类酵母共生菌（yeast-like symbionts, YLS）在取食不同植物的褐飞虱体显著性差异富集。YLS是褐飞虱体内最为丰富的内共生真菌，为褐飞虱提供多种必需氨基酸以及胆固醇，并参与褐飞虱氮素的重新利用。定量结果也显示樱花素可显著性降低褐飞虱体内YLS的数量以及褐飞虱体内胆固醇的积累。本研究报道了一种全新的植物抗虫机制，即植物可以利用次生代谢产物抑制虫体内的有益内共生菌来“间接”防御植食性昆虫，该研究为褐飞虱的绿色防控提供了全新的视角。
浙江大学昆虫所刘梦雨博士后和浙江省农科院生物所洪高洁研究员为论文第一作者，浙江大学昆虫所李冉研究员为论文通讯作者。浙江大学娄永根教授、南京农业大学邴孝利副教授、西北农林科技大学靖湘峰教授以及德国马普化学生态研究所的Ian Baldwin教授和Jonathan Gershenzon教授对本研究给予了大力帮助。该研究得到了十四五国家重点研发计划（2021YFD1401100）、马普伙伴小组计划和海外高层次人才项目的资助。
原文链接：www.pnas.org/doi/10.1073/pnas.2305007120
（昆虫科学研究所）
